Decoding the microbial signature in the formation of Hells Bells underwater speleothems on the Yucatán Peninsula, Mexico

In Zusammenhang mit steigenden Temperaturen ist in Zukunft mit einer verstärkten Eutrophierung und Stratifizierung zu rechnen, was zur Ausbreitung von Sauerstoffminimumzonen führt. Sauerstoffminimumzonen bilden wiederum die Grundlage für das verstärkte Aufkommen von sulfidischen Wasserzonen. Mikroben können eine wichtige Rolle bei der Entgiftung von Schwefelwasserstoff spielen. Pelagische Redoxklinen als biogeochemische Transformationszonen stellen ideale Umgebungen dar, um die komplexe Rolle von Mikroorganismen in diesem Prozess und die entsprechenden wichtigen Kontrollfaktoren zu untersuchen. ... mehrIn dieser Arbeit wurde die mikrobielle Ökologie der Redoxkline der Cenote El Zapote auf der Yucatán Halbinsel untersucht. In der Cenote El Zapote wurden die größten Unterwasser-Speläotheme der Welt, die sogenannten Hells Bells, entdeckt. Frühere Studien zur Hydrogeochemie der Cenote deuteten darauf hin, dass die Entwicklung der Kalzitformationen höchstwahrscheinlich auf mikrobieller Aktivität in der Redoxkline beruht. Um zu klären, ob diese enigmatischen Kalkstrukturen durch mikrobiell induzierte Mineralisierung entstehen, wurde die funktionelle Vielfalt der verschiedenen Subbiotope (Süßwasser, Halokline, Redoxkline, Biofilm auf den Speläothemen) mittels 16S rRNA-Amplikonsequenzierung bestimmt und mit einem metagenomischen und -transkriptomischen Profiling der mikrobiellen Gemeinschaft verbunden, um die mikrobiellen Hauptakteure und ihre vielfältigen Stoffwechselaktivitäten zu identifizieren.

Diese Studie konnte aufdecken, dass chemolithoautotrophe Hydrogenophilales in dieser elektronenakzeptorlimitierten Umgebung eine unvollständige nitratgetriebene Sulfidoxidation mit elementarem Schwefel als Hauptprodukt anstelle von Sulfat katalysieren. Dieser protonenverbrauchende Prozess ist für eine leichte lokale pH-Verschiebung ins Alkalische verantwortlich, welche wiederum Kalzitfällung und schließlich die Bildung der Trübeschicht und das Wachstum der Hells Bells fördert. Auf Grundlage dieser Schlussfolgerung wurde Kalzitfällung durch diese Stoffwechselaktivität mit Hilfe von mikrofluidischen Chip-Systemen im Labormaßstab untersucht und erfolgreich bestätigt. Folglich konnten die Kernaussagen vorrausgehender hydrogeochemischer Studien beleget werden. Ein Teilprojekt, das auf den metatranskriptomischen Daten basierte, ermöglichte es sogar, die Grundlage für eine antikörperbasierte Isolierungsmethode zur Anreicherung von Thaumarchaeota aus der Redoxkline von El Zapote zu schaffen.

Um den Ursprung von Hells Bells besser zu verstehen, wurde als Nächstes die mikrobielle Ökologie der Redoxkline von Cenote Angelita untersucht, die keine Speläotheme aufweist. Metatranskriptomische Analysen zeigten, dass photolithoautotrophe Chlorobiales und chemolithoautotrophe Campylobacterales eine zentrale Rolle spielen. Die anoxygene Photosynthese und anaerobe Sulfidoxidation mit dem Hauptprodukt Sulfat bewirken in dem weniger elektronenakzeptorlimitierten Redoxregime eine pH-Absenkung, die wiederum zu einer Kalzituntersättigung und Hemmung der Kalzitfällung führt. Mit dieser Studie konnten die mikrobiellen Hauptakteure, ihre komplexen Stoffwechselwege und Schlüsselgene, die am biogeochemischen Kreislauf in diesen Redoxklinen beteiligt sind, aufgedeckt und damit das Verständnis des Wachstums von Hells Bells auf eine molekularbiologische Ebene gehoben werden.

In association with rising temperatures, increased eutrophication and stratification can be expected in the future resulting in the spread of oxygen minimum zones. Oxygen minimum zones set the basis for the increased emergence of sulfidic water zones. Microbes can play an important role in the detoxification of hydrogen sulfide. Pelagic redoxclines as biogeochemical transformation zones represent ideal environments to study the complex role of microorganisms in this process and the corresponding key controlling factors. In this work, the microbial ecology of the redoxcline of cenote El Zapote on the Yucatán Peninsula was studied. ... mehrIn cenote El Zapote, the world's largest underwater speleothems named Hells Bells
were discovered. Previous studies on the hydrogeochemistry of the cenote indicated that the development of these calcite formations is most likely based on microbial activity in the redoxcline. To elucidate if these enigmatic calcareous structures grow by microbially induced mineralization, the functional diversity of the different sub-biotopes (freshwater, halocline, redoxcline, biofilm on the speleothems) was determined via 16S rRNA amplicon sequencing and connected to a metagenomic and -transcriptomic profiling of the microbial community to identify the microbial key players and their diverse metabolic activity.

This study revealed that in this electron acceptor limited environment, chemolithoautotrophic Hydrogenophilales catalyze an incomplete nitrate-driven sulfide oxidation with elemental sulfur as the main product instead of sulfate. This proton-consuming process is responsible for a local pH shift towards the more alkaline, which in turn favors calcite precipitation and finally the formation of the turbid layer and growth of Hells Bells. Based on this conclusion, calcite precipitation by this metabolic activity was investigated and successfully confirmed on a laboratory scale using microfluidic chips system. Thus, the key findings of previous hydrogeochemical studies could be validated. A subproject based on the metatranscriptomic data even allowed to develop the basis for an antibody-based isolation method for the enrichment of Thaumarchaeota from the redoxcline of El Zapote.

To further understand the origin of Hells Bells, the microbial ecology of the redoxcline of cenote Angelita, which exhibits no speleothems, was studied next. Metatranscriptomic analyses revealed that photolithoautotrophic Chlorobiales and chemolithoautotrophic Campylobacterales play a central role. Anoxygenic photosynthesis and anaerobic sulfide oxidation with the main product of sulfate mediate a pH decrease in the less oxidant-deficient redox regime, which in turn results in calcite undersaturation and inhibition of calcite precipitation. This study was able to unravel the microbial key players, their complex pathways and key genes involved in biogeochemical cycling in these redoxclines and thus elevates the understanding of Hells Bells growth to a molecular biological level.